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Exploration clinique et translationnelle des synaptopathies auditives

DIDIER DULON ET HUNG THAI-VAN

EXPLORATION CLINIQUE ET TRANSLATIONNELLE DES SYNAPTOPATHIES AUDITIVES

La réhabilitation des déficiences auditives d’origine neurosensorielle bénéficiera bientôt de véritables thérapies moléculaires et cellulaires, telles que le transfert de gènes par voie virale et les techniques « d’édition »  du génome actuellement testées sur des modèles animaux. Elle fera également intervenir des appareils auditifs « intelligents » intégrant des méthodes de traitement du signal de pointe, axées notamment sur le débruitage et l’utilisation de filtres adaptés aux besoins de chaque patient. 

Deux points critiques pour la validation de ces nouvelles thérapies seront abordés par l’équipe de Didier Dulon et Hung Thai Van. 

Le premier est un diagnostic précis des mécanismes moléculaires responsables de la perte auditive, tels que ceux associés aux synaptopathies cochléaires et à la presbyacousie, ainsi que de leurs composantes génétiques et environnementales. Les aspects suivants, essentiels pour une rééducation auditive efficace seront abordés : comment les synapses et les connexions synaptiques centrales des cellules ciliées auditives évoluent-elles avec le vieillissement, les traumatismes sonores et les neuropathies génétiques ? Les modèles animaux génétiquement modifiés continuent de révéler une multitude de dysfonctionnements allant du niveau cochléaire au niveau cortical. Cette équipe a largement contribué à documenter leurs conséquences perceptuelles qui varient de façon spectaculaire, alors que les tests audiologiques courants ne font pratiquement pas de distinction entre eux. Ce projet vise à développer des méthodes d'évaluation auditive innovantes, beaucoup mieux adaptées à la diversité des troubles de l'audition tout en étant utilisables en routine clinique. 

Le deuxième point consiste, en partant du phénotype fin de chaque sujet, à établir les facteurs qui déterminent ses performances individuelles, en mettant l’accent sur les processus auditifs centraux et cochléaires, thématique d’actualité qui sera également abordée par d’autres équipes de l’Institut de l’Audition. Les compétences combinées des membres de l’équipe, allant de l’audiologie clinique à la physiologie moléculaire, en passant par la physique et la neurophysiologie, seront renforcées par un accès facilité à d’importantes cohortes de patients bien génotypés et de mieux en mieux phénotypés. Des plates-formes de recherche clinique, déjà partiellement financées, hébergeront les essais cliniques, permettant ainsi de mener de front de nombreuses séries de tests audiologiques.

 

MEMBRES DE L'ÉQUIPE

Didier DULON

Didier DULON

DR2 Inserm
Hung THAI-VAN

Hung THAI-VAN

PU-PH
Eugen IONESCU

Eugen IONESCU

PH
Pierre REYNARD

Pierre REYNARD

AHU
Charles-Alexandre JOLY

Charles-Alexandre JOLY

Post-doctorant
Evelyne VEUILLET

Evelyne VEUILLET

IR
Arnaud COEZ

Arnaud COEZ

PharmD
Vincent COULOIGNER

Vincent COULOIGNER

PU-PH
Françoise DENOYELLE

Françoise DENOYELLE

PU-PH
Natalie LOUNDON

Natalie LOUNDON

PH, Prof
Isabelle ROUILLON

Isabelle ROUILLON

PH
Paul AVAN

Paul AVAN

PU-PH
Vincent DARROUZET

Vincent DARROUZET

PU-PH-HDR
Valérie FRANCO-VIDAL

Valérie FRANCO-VIDAL

PU-PH-HDR
Damien BONNARD

Damien BONNARD

MCU-PH
Jean-Christophe LECLERE

Jean-Christophe LECLERE

Étudiant en thèse (neurosciences)
Thibault PEINEAU

Thibault PEINEAU

Étudiant en thèse (neurosciences)
Yohan BOULEAU

Yohan BOULEAU

Technicien

LISTE DES PUBLICATIONS MARQUANTES

Tertrais M, Bouleau Y, Emptoz A, Belleudy S, Sutton RB, Petit C, Safieddine S, Dulon D. (2019). Viral Transfer of Mini-Otoferlins Partially Restores the Fast Component of Exocytosis and Uncovers Ultrafast Endocytosis in Auditory Hair Cells of Otoferlin Knock-Out Mice. J Neurosci 39(18):3394-3411. 

Clustered Ca2+ Channels Are Blocked by Synaptic Vesicle Proton Release at Mammalian Auditory Ribbon Synapses (2018). Vincent PFY, Cho S, Tertrais M, Bouleau Y, von Gersdorff H, Dulon D.  Cell Rep 2018 Dec 18;25(12):3451-3464.e3. 

Dulon D, Papal S, Patni P, Cortese M, Vincent PF, Tertrais M, Emptoz A, Tlili A, Bouleau Y, Michel V, Delmaghani S, Aghaie A, Pepermans E, Alegria-Prevot O, Akil O, Lustig L, Avan P, Safieddine S, Petit C, El-Amraoui A. (2018). Clarin-1 gene transfer rescues auditory synaptopathy in model of Usher syndrome. J Clin Invest 128(8):3382-3401. 

Michalski N, Goutman JD, Auclair SM, Boutet de Monvel J, Tertrais M, Emptoz A, Parrin A, Nouaille S, Guillon M, Sachse M, Ciric D, Bahloul A, Hardelin JP, Sutton RB, Avan P, Krishnakumar SS, Rothman JE, Dulon D, Safieddine S, Petit C. (2017). Otoferlin acts as a Ca2+ sensor for vesicle fusion and vesicle pool replenishment at auditory hair cell ribbon synapses. Elife Sciences 6, e31013. 

Different CaV1.3 Channel Isoforms Control Distinct Components of the Synaptic Vesicle Cycle in Auditory Inner Hair Cells. Vincent PF, Bouleau Y, Charpentier G, Emptoz A, Safieddine S, Petit C, Dulon D. (2017). J Neurosci. 2017 Mar 15;37(11):2960-2975. 

Vincent PF, Bouleau Y, Petit C, Dulon D. (2015) A synaptic F-actin network controls otoferlin-dependent exocytosis in auditory inner hair cells. Elife Sciences 4, e10988.

Attina V, Mina F, Stahl P, Duroc Y, Veuillet E, Truy E, Thai-Van H. (2017) A new method to test the efficiency of Cochlear Implant artifacts removal from Auditory Evoked Potentials. IEEE Trans Neural Syst Rehabil Eng. 25, 2453-2460.

Bellier L, Veuillet E, Vesson JF, Bouchet P, Caclin A, Thai-Van H. (2015) Speech Auditory Brainstem Responses through hearing aid stimulation Hear Res 325, 49-54.

Mina F, Attina V, Duroc Y, Veuillet E, Truy E, Thai-Van H. (2017). Auditory steady state responses and cochlear implants: Modeling the artifact-response mixture in the perspective of denoising. PLoS One 12, e017446.

Enhanced frequency discrimination near the hearing loss cut-off: a consequence of central auditory plasticity induced by cochlear damage? Thai-Van H, Micheyl C, Moore BC, Collet L. Brain, 2003, 126: 2235-2245.

Veuillet E, Magnan A, Ecalle J, Thai-Van H, Collet L. (2007). Auditory processing disorder in children with reading disabilities: effect of audiovisual training. Brain, 130:2915-28

PROJETS

Établir de larges cohortes de patients pour des essais thérapeutiques

Les données audiologiques, électrophysiologiques et cliniques seront rassemblées dans une base de données connectée disponible sur les sites cliniques de l’hôpital Necker (CeRCA pédiatrique), de l’hôpital de la Pitié-Salpétrière, de Lyon et de Montpellier (dans le cadre d’une collaboration en cours). Les données seront partagées et connectées pour inclure les données moléculaires avec la base de données génétiques BAMARA. Nous suivons déjà des cohortes importantes de patients malentendants bien caractérisés au niveau génétique (par exemple, 200 patients présentant un élargissement congénital de l’aqueduc vestibulaire (EVA). 

 

Valider de nouvelles techniques d’exploration objective de l’audition et des capacités d’encodage des sons de parole 

Les projets à court et moyen termes sont de : 

  1. Étudier la plasticité de la voie auditive afférente chez des patients implantés et/ou appareillés.
  2. Comparer la maturation des voies auditives efférentes chez des enfants sans et avec trouble des apprentissages. 

 

Exploration fonctionnelle objective et génétique des patients équipés de prothèses auditives présentant des performances d’écoute dégradées

L’objectif de cette équipe est de développer des tests diagnostiques innovants pour les patients adultes atteints de presbyacousie, en partenariat étroit avec d'autres équipes de l'Institut de l’Audition. Compte tenu de la progression constante du nombre de patients souffrant de troubles auditifs et du nombre de patients équipés d’appareils auditifs conventionnels ou implantés, les audiologistes font face à un pourcentage croissant d'échecs thérapeutiques.

Pour aborder la question de la neuroplasticité chez les utilisateurs d'appareils auditifs, les chercheurs appliqueront une méthode de stimulation directe au travers des appareils auditifs plutôt qu'une stimulation en champ libre, car elle permet une stimulation binaurale et écologique par des sons de parole tout en préservant les caractéristiques temporelles du signal stimulant. 

 

Déchiffrer les mécanismes moléculaires des synaptopathies cochléaires

L’objectif est ici de résoudre des questions fondamentales essentielles au diagnostic et à la réhabilitation clinique des pathologies synaptiques des cellules ciliées. Comment les contacts nerveux synaptiques des cellules ciliées de l’oreille interne et leur projection vers le système nerveux central évoluent-ils avec le vieillissement, les traumatismes acoustiques et certaines mutations génétiques ? Les changements moléculaires de ces pathologies sont  étudiés sur des modèles murins afin de définir des stratégies de réparation ou de prévention de ces pathologies nerveuses de l’oreille interne.    

 

PUBLICATIONS DES MEMBRES DE L'ÉQUIPE

Tertrais M, Bouleau Y, Emptoz A, Belleudy S, Sutton RB, Petit C, Safieddine S, Dulon D (2019).  Viral Transfer of Mini-Otoferlins Partially Restores the Fast Component of Exocytosis and Uncovers Ultrafast Endocytosis in Auditory Hair Cells of Otoferlin Knock-Out Mice. J Neurosci. 39(18):3394-3411. 

Vincent PFY, Cho S, Tertrais M, Bouleau Y, von Gersdorff H, Dulon D (2018). Clustered Ca2+ Channels Are Blocked by Synaptic Vesicle Proton Release at Mammalian Auditory Ribbon Synapses. Cell Rep. 25(12):3451-3464.e3. 

Dulon D, Papal S, Patni P, Cortese M, Vincent P, Tertrais M, Emptoz A, Tlili A , Bouleau Y, Michel V, Delmaghani S, Aghaie A, Pepermans E, Allegria-Prevot O, Akil O, Lustig L, Avan P, Safieddine S, Petit C and El-Amraoui A. (2018). Clarin-1 gene transfer rescues auditory synaptopathy in model of Usher syndrome. J Clin Invest. 128(8):3382-3401. 

Michalski N, Goutman JD, Auclair SM, Boutet de Monvel J, Tertrais M, Emptoz A, Parrin A, Nouaille S, Guillon M, Sachse M, Ciric D, Bahloul A, Hardelin JP, Sutton RB, Avan P, Krishnakuma SS, Rothman JE,  Dulon D*, Safieddine* S, Petit* C.  Otoferlin acts as a Ca2+ sensor for vesicle fusion and vesicle pool replenishment at auditory hair cell ribbon synapses. Elife. 6, e31013. 

Nouaille S, Ey E, Franca de Barros F, Beraneck M, Dulon D, Hardelin JP, Lustig L, Avan P, Petit C, Safieddine S. (2017). Local gene therapy durably restores vestibular function in a mouse model of Usher syndrome type 1G. Emptoz A, Michel V, Lelli A, Akil O, Boutet de Monvel J, Lahlou G, Meyer A, Dupont T. Proc Natl Acad Sci U S A. 114(36):9695-9700.

Vincent PF, Bouleau Y, Charpentier G, Emptoz A, Safieddine S, Petit C, Dulon D. (2017). Different CaV1.3 Channel Isoforms Control Distinct Components of the Synaptic Vesicle Cycle in Auditory Inner Hair Cells. J Neurosci. 37(11):2960-2975. 

Vincent PF, Bouleau Y, Petit C, Dulon D. (2015). A synaptic F-actin network controls otoferlin-dependent exocytosis in auditory inner hair cells. Elife. 4, e10988. 

Delmaghani S, Defourny J, Aghaie A, Beurg M, Dulon D, Thelen N, Perfettini I, Zelles T, Aller M, Meyer A, Emptoz A, Giraudet F, Leibovici M, Dartevelle S, Soubigou G, Thiry M, Vizi ES, Safieddine S, Hardelin JP, Avan P, Petit C. (2015). Hypervulnerability to Sound Exposure through Impaired Adaptive Proliferation of Peroxisomes. Cell. 163(4):894-906. 

Vincent PF, Bouleau Y, Safieddine S, Petit C, Dulon D. (2014). Exocytotic machineries of vestibular type I and cochlear ribbon synapses display similar intrinsic otoferlin-dependent Ca2+ sensitivity but a different coupling to Ca2+ channels. J Neurosci. 2014 Aug 13;34(33):10853-69. 

Levic S, Dulon D. (2012). The temporal characteristics of Ca2+ entry through L-type and T-type Ca2+ channels shape exocytosis efficiency in chick auditory hair cells during development. J Neurophysiol.108(11):3116-23. 

Levic S, Bouleau Y, Dulon D. (2011). Developmental acquisition of a rapid calcium-regulated vesicle supply allows sustained high rates of exocytosis in auditory hair cells. PLoS One. 6(10), e25714. 

Masuda M, Dulon D, Pak K, Mullen LM, Li Y, Erkman L, Ryan AF. (2011). Regulation of POU4F3 gene expression in hair cells by 5' DNA in mice. Neuroscience. 197:48-64. 

Beurg M, Michalski N, Safieddine S, Bouleau Y, Schneggenburger R, Chapman ER, Petit C, Dulon D.  (2010). Control of exocytosis by synaptotagmins and otoferlin in auditory hair cells. J Neurosci. 6;30(40):13281-90. 

Ito K, Dulon D. (2010). Purinergic signaling in cochleovestibular hair cells and afferent neurons. Purinergic Signal. 6(2):201-9. 

Dulon D, Safieddine S, Jones SM, Petit C. (2019). Otoferlin is critical for a highly sensitive and linear calcium-dependent exocytosis at vestibular hair cell ribbon synapses. J Neurosci. 26;29(34):10474-87. 

Decourt B, Hillman D, Bouleau Y, Dulon D, Hafidi A. (2009). Is otospiralin inner ear specific? Evidence for its expression in mouse brain. Int J Dev Neurosci. 2009 Feb;27(1):87-96. 

Akhoun I, Gallégo S, Moulin A, Veuillet E, Berger Vachon C, Thai-Van H. (2008) The Temporal Relationship between Speech Auditory Brainstem Responses and the Acoustic Pattern of the Phoneme /ba/ in Normal-Hearing Adults. Clin Neurophysiol 119, 922-933.

Akhoun I, Moulin A, Jeanvoine A, Ménard M, Buret F, Vollaire C, Scorretti R, Veuillet E, Berger-Vachon C, Collet L, Thai-Van H. (2008) Speech auditory brainstem response (speech ABR) characteristics depending on recording conditions, and hearing status: An experimental parametric study. J Neurosci Methods 15; 175,196-205.

Attina V, Mina F, Stahl P, Duroc Y, Veuillet E, Truy E, Thai-Van H. (2017) A new method to test the efficiency of Cochlear Implant artifacts removal from Auditory Evoked Potentials. IEEE Trans Neural Syst Rehabil Eng. 25, 2453-2460.

Bellier L, Bouchet P, Jeanvoine A, Valentin O, Thai-Van H, Caclin A. (2014) Topographic recordings of auditory evoked potentials to speech: Subcortical and cortical responses. Psychophysiology 52, 594-599.

Bellier L, Veuillet E, Vesson JF, Bouchet P, Caclin A, Thai-Van H. (2015) Speech Auditory Brainstem Responses through hearing aid stimulation Hear Res 325, 49-54.

Reynard P, Karkas A, Gavid M, Lelonge Y, Berthelon P. (2018). Delayed endolymphatic hydrops. Special emphasis on nystagmus associated with episodes and contribution of chemical labyrynthectomy. Eur Ann Otorhinolaryngol Head Neck Dis 135, 321-326.

Bertholon P, Reynard P, Lelonge Y ,Peyron R, Vassal F, Karkas A. (2018). Hearing eyeball  and/or eyelid movements on the side of a unilateral superior semi-circular canal dehiscence. Eur Arch Otolaryngol 275, 629-635.

Borger D, Lina-Granade G, Verneyre S,  Thai-Van H, Saaï S, Hoen M, Gnansia D, Truy E. (2015) One-Year Follow Up of Auditory Performance in Post-Lingually Deafened Adults Implanted with the Neurelec Digisonic(®) SP/Saphyr(®) Neo Cochlear Implant System. Audiol Res 5,139.

Canault M, Lenormand MT, Foudil S, Loundon N, Thai-Van H. (2016) Reliability of the Language Environment Analysis system (LENA™) in European French. Behavior Research Methods 48, 1109-1124.

Charpiot A, Tringali S, Ionescu E, Vital-Durand F, Ferber-Viart C (2010) Vestibulo-ocular reflex and balance maturation in healthy children aged from six to twelve years. Audiology and Neurotology 15, 203-210.

Cuccis PA, Berger-Vachon C, Truy E, Hermann R, Thai-Van H, Gallego S. (2019). Influence of microphone soiling on syllable recognition in cochlear implants: simulation and recognition in noise. Acta Otolaryngol 139, 27-37.

Goulème N, Lions C, Gérard CL, Peyre H, Thai-Van H, Bussi MP.(2018). Vertical disconjugacy during reading in dyslexic and non-dyslexic children. Neurosci Lett 671, 82-87.

Goulème N, Debue M, Spruyt K, Vanderveken C, De Siati RD, Ortega-Solis J, Petrossi J, Wiener-Vacher S, Bucci MP, Ionescu E, Thai-Van H, Deggouj N. (2018). Changes of spatial and temporal characteristics of dynamic postural control in children with typical neurodevelopment with age: Results of a multicenter pediatric study. Int J Pediatr Otorhinolaryngol.113, 272-280.

Grataloup C, Hoen M, Veuillet E, Collet L, Pellegrino F, Meunier F.(2009)  Speech restoration: an interactive process. J Speech, Lang Hear Res 52, 827-838.

Hanss J, Veuillet E, Adjout K, Besle J, Collet L, Thai-Van H. (2009). The effect of long-term unilateral deafness on the activation pattern in the auditory cortices of French-native speakers: influence of deafness side. BMC Neurosci 23,10-23.

Hermann R, Ionescu EC, Dumas O, Tringali S, Truy E, Tilikete C.(2018). Bilateral Vestibulopathy: Vestibular Function, Dynamic Visual Acuity and Functional Impact. Front Neurol 10 e555. 

Husain FT, Patkin DJ, Thai-Van H, Braun AR, Horwitz B.(2009) Distinguishing the Processing of Gestures from Signs in Deaf Individuals: An fMRI Study. Brain Res 1276,140-150.

Iliadou VV, Ptok M, Grech H, Pedersen ER, Brechmann A, Deggouj N, Kiese-Himmel C, Śliwińska-Kowalska M, Nickisch A, Demanez L, Veuillet E, Thai-Van H, Sirimanna T, Callimachou M, Santarelli R, Kuske S, Barajas J, Hedjever M, Konukseven O, Veraguth D, Stokkereit Mattsson T, Martins JH, Bamiou DE. (2017). A European Perspective on Auditory Processing Disorder-Current Knowledge and Future Research Focus. Front Neurol 21, e622. 

Iliadou VV, Ptok M, Grech H, Pedersen ER, Brechmann A, Deggouj N, Kiese-Himmel C, S Liwin Ska-Kowalska M, Nickisch A, Demanez L, Veuillet E, Thai-Van H, Sirimanna T, Callimachou M, Santarelli R, Kuske S, Barajas de Prat JJ, Hedever M, Konukseven O, Veraguth D, Mattsson TS, Martins JH, Bamiou DE.(2018). European 17 countries consensus endorses more approaches to APD than reported in Wilson. Int J Audiol 57, 395-396. 

Ionescu EC, Al Tamami N, Neagu A, Ltaief-Boudrigua A, Gallego S, Hermann R, Truy E, Thai-Van H. (2017). Superior Semicircular Canal Ampullae Dehiscence As Part of the Spectrum of the Third Window Abnormalities: A Case Study. Front Neurol 19 e683. 

Ionescu E, Coudert A, Reynard P, Truy E, Thai-Van H, Ltaief-Boudrigua A, Turjman F. (2018). Stenting the Superior Petrosal Sinus in a Patient With Symptomatic Superior Semicircular Canal Dehiscence. Front Neurol 20 e689.

Joly CA, Pean V, Hermann R, Seldran F, Thai-Van H, Truy E.  (2017) Using electrically-evoked compound action potentials to estimate perceptive levels in experienced adult cochlear implant users. Otol Neurotol 38, 1278-1289. 

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Lefaucheur JP, André-Obadia N, Poulet E, Devanne H, Haffen E, Londero A, Cretin B, Leroi AM, Radtchenko A, Saba G, Thai-Van H, Litré CF, Vercueil L, Bouhassira D, Ayache SS, Farhat WH, Zouari HG, Mylius V, Nicolier M, Garcia-Larrea L. (2011). French guidelines on the use of repetitive transcranial magnetic stimulation (rTMS): safety and therapeutic indications. Neurophysiol Clin. 41 221-295.

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Seldran F, Thai-Van H, Truy E, Berger-Vachon C, Collet L, Gallego S, Seldran F, Beliaeff M. (2010). Simulation of an EAS implant with a hybrid vocoder. Cochlear Implants Int. 11 Suppl 1,125-129.

Seldran F, Thai-Van H, Truy E, Berger-Vachon C, Collet L, Gallego S, Seldran F, Beliaeff M. (2010). A filtered speech test to better evaluate electric acoustic stimulation (EAS) candidacy. Cochlear Implants Int.11 Suppl 1:130-133. 

Thai-Van H, Philibert B, Veuillet E, Collet L. (2009) Assessment of auditory plasticity using psychoacoustic and electrophysiological measurements. Audiological Medicine 7, 55-66.